Institut Méditerranéen d’Océanologie
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Soutenance de thèse : Eléonore Frouin (MEB), le 17 décembre à 14h présentera sa thèse sur le sujet suivant : "Exploration de la diversité taxonomique et fonctionnelle de la biosphère des systèmes hydrothermaux serpentinisés"

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Lundi 17 Décembre 2018 à 14:00, Amphithéâtre OCEANOMED, Bâtiment 26M, 163 avenue de Luminy, 13009 Marseille

Directeur de thèse : Gael Erauso, Professeur AMU/MIO
Co-directeur : Fabrice Armougom, Ingérieur de recherche IRD/MIO

Résumé. Les systèmes hydrothermaux serpentinisés proviennent de l’hydratation de roches ultramafiques à proximité de dorsales océaniques, de zones de subduction ou dans des ophiolites. Les fluides hydrothermaux issus des réactions de serpentinisation sont anoxiques et riches en hydrogène, méthane et petites molécules organiques. Ces composants minéraux et organiques alimentent les micro-organismes qui colonisent les systèmes serpentinisés, et ce en dépit d’un pH élevé et de faibles concentrations en accepteurs d’électrons et en carbone inorganique dissous. Dans ce travail, les communautés microbiennes ont été étudiées suivant deux axes : un premier axe focalisé sur Prony, un écosystème serpentinisé côtier de Nouvelle Calédonie et un second, comparant différents écosystèmes serpentinisés, pour faire émerger des similarités taxonomiques et fonctionnelles. À Prony, nos analyses en metabarcoding ont mis en évidence l’importance de la biosphère rare, au vu du grand nombre de taxons présents en très faible abondance. De plus, nos résultats suggèrent que la composition des communautés bactériennes à Prony est influencée par la nature des sites (sous-marins ou intertidaux), ce qui n’est pas le cas pour les archées. Enfin, l’analyse de cinq métagénomes a permis de reconstruire 82 génomes procaryotes provenant des sites hydrothermaux de Prony. Un de ces génomes est phylogénétiquement proche des espèces du genre Serpentinomonas, bactéries chimiolithotrophes isolées du site serpentinisé The Cedars, en Californie qui détiennent le record d’alcalophilie. Ces espèces et d’autres phylotypes, tels que les taxons affiliés aux Lost City Methanosarcinales ou au genre Dethiobacter, ont été trouvés dans plusieurs sites serpentinisés et pourraient contribuer à la définition d’une "signature biologique" des phénomènes de serpentinisation. La comparaison de métagénomes issus de systèmes hydrothermaux a révélé des divergences importantes entre les sites serpentinisés. Les profils fonctionnels des communautés microbiennes de Lost City (un site serpentinisé sous-marin profond) ont davantage de similarités avec ceux des sites hydrothermaux non influencés par la serpentinisation qu’avec ceux des sites serpentinisés côtiers et continentaux. Ces résultats s’expliquent par la diversité des habitats microbiens et l’influence des paramètres environnementaux, tels que le contexte géologique ou la géochimie des fluides hydrothermaux. En ciblant spécifiquement les métabolismes enrichis dans les milieux serpentinisés, nous avons pu mettre en évidence l’importance du métabolisme de l’hydrogène et des mécanismes de réponse aux stress environnementaux. L’analyse des métagénomes serpentinisés a montré l’importance d’une voie de dégradation des phosphonates, reposant sur l’activité d’une C-P lyase. Cette voie métabolique, qui a un rôle clé dans l’assimilation du phosphore et la libération de molécules organiques, vient enrichir les modèles écologiques des systèmes serpentinisés.

Mots clés : Serpentinisation, Écologie microbienne, Comparaison métagénomique, Dégradation des phosphonates, Reconstruction de génomes, Extrêmophiles.

Title : Taxonomic and functional exploration of the biosphere of serpentinizing hydrothermal systems

Abstract. Serpentinizing hydrothermal systems result from the hydration of ultramafic rocks, near mid-ocean ridges, subduction zones or in ophiolites. Hydrothermal fluids associated with serpentinization are anoxic and enriched in hydrogen, methane and small organic molecules. These mineral and organic compounds support microbes that colonize serpentinizing systems, despite high pH and low concentrations of electron acceptors and dissolved inorganic carbon. In this work, two axes were explored to study the microbial communities. On the one hand, we focused on the Prony Hydrothermal Field, a coastal serpentinizing ecosystem in New Caledonia, and on the other hand we compared different serpentinizing ecosystems to reveal taxonomic and functional similarities. At Prony, our metabarcoding analyses highlighted the importance of the rare biosphere, given the large number of taxa present in low abundance. In addition, our results suggested that the composition of bacterial communities depended on the nature of the sites -submarine or intertidal-, while the archaea did not appear to be impacted. Finally, 82 prokaryotic genomes were successfully reconstructed using five metagenomes from the hydrothermal sites of Prony. One of these genomes was phylogenetically close to the species of the genus Serpentinomonas, chemolithotrophic bacteria isolated at the serpentinizing site The Cedars in California that are capable of growth up to pH 12.5. These species, and other phylotypes, such as taxa affiliated with Lost City Methanosarcinales or genus Dethiobacter, were identified in several serpentinizing sites and could contribute to the definition of a "biological signature" associated with serpentinization. Comparison of metagenomes from hydrothermal systems revealed significant differences between serpentinizing sites. The functional profiles of the microbial communities from Lost City (a deep submarine serpentinizing site) are more similar to those of hydrothermal sites not influenced by serpentinization than those of coastal and continental serpentinizing sites. These results are explained by the variability of microbial habitats and the influence of environmental parameters such as the geological context or the geochemistry of hydrothermal fluids. By specifically targeting enriched metabolisms in serpentinizing environments, we highlighted key functions associated with hydrogen metabolism and environmental stress response mechanisms. The analysis of serpentinizing metagenomes revealed the importance of a phosphonate degradative pathway, based on C-P lyase activity. This metabolic pathway, which plays a key role in the uptake of phosphorus and the release of organic molecules, was integrated into the ecological models of serpentinizing systems.

Keywords : Serpentinization, Microbial ecology, Metagenomics comparison, Phosphonate degradation, Genome reconstruction, Extremophiles.